В 1433 году, нарушив договор со своим дядей, князем Юрием Дмитриевичем, Великий князь Василий II выступает в поход на Галич. Не взяв обороняемую сыновьями Юрия Дмитриевича городскую крепость, он предает огню галичские посады. На следующий год Дмитрий Красный уже должен был участвовать в военном походе, который организовал его отец против Великого князя.
После разгрома московских войск от отца, занявшего великокняжеский престол, ему в управление достается Галич и Вышгород. Заняв Москву, Юрий Дмитрович, вместе со старшим сыном Дмитрием Шемякой, отправляет его в новый поход на Нижний Новгород, но, не доехав до Владимира, братья узнают, о смерти отца.
После возвращения на великокняжеский престол Василия II кроткий и независтливый князь Дмитрий Красный не стал поддерживать своих старших братьев в их борьбе за великокняжескую власть.

Смерть Юрия Димитриевича не положила конец войне. Его старший сын, звенигородский кн. Василий Косой, остававшийся в Москве, объявил себя великим князем. Младшие братья не поддержали его и вместе с войсками перешли на сторону Василия II.
Наступление на Москву мощной княжеской коалиции заставило Василия Косого бежать. Вернув престол, вел. кн. Василий II наградил своих союзников, во владения Дмитрия Юрьевича вновь перешел Бежецкий Верх, статус которого после военных действий зимы 1433/34 года был неопределенным.
В качестве компенсации за сожжение посада Галича вел. князь на три года освободил город от уплаты ордынской дани. Впоследствии Дмитрий Юрьевич занимал неизменно дружественную позицию по отношению к Василию II и в отличие от старших братьев не участвовал в борьбе против московского князя.

В летописях 2-й пол. XV-XVI в. сохранился странный рассказ о неожиданной болезни и кончине Дмитрия Красного, записанный очевидцем, который отметил: «Бысть же нечто дивно в болезни его». На него напала глухота. Боль была такой сильной, что он несколько дней не мог ни есть, ни спать. Когда к князю пришел священник для причастия, у того открылось обильное кровотечение из носа.
Однако после совершения таинства Дмитрию стало лучше, он поел ухи, выпил вина и попросил оставить его, так как ему захотелось спать. Однако вечером у Дмитрия началась агония. Срочно вызванный духовник начал петь каноны на исход души, во время которых Дмитрий умер. И духовник, и соратники Дмитрия, вернувшиеся с пира, остались ночевать в одной горнице с покойником. Дьякон, не пивший меду накануне, среди ночи проснулся и увидел, как в полночь покойник, сбросил с себя покрывало, встал и начал распевать церковные песни. «Господа поите и превозносите Его в векы»». Дмитрий пел не переставая, но глаза его оставались закрытыми.
Лишь к утру Дмитрий стих и закрыл глаза. На следующий день его снова причастили. Еще три дня Дмитрий провел в сознании. Он узнавал присутствующих и здраво отвечал на вопросы. В итоге, 22 сентября Дмитрий окончательно покинул свет. Тело его положили в колоду, осмолили и понесли в Москву. Там колоду вскрыли, чтобы переложить тело в гроб, и обнаружили его совершенно нетронутым тлением.